Der Stilton wird in England als König der Käse angesehen und hat eine lange Tradition. Benannt ist er nach der Ortschaft Stilton in der mittelenglischen Grafschaft Cambridgeshire an der Postkutschenlinie Great North Road. Dort führte im 18. Jahrhundert Cooper Thornhill das Gasthaus Bell Inn. Im Jahre 1730 entdeckte Thornhill beim Besuch eines kleinen Bauernhofes bei Melton Mowbray in der Grafschaft Leicestershire einen sehr speziellen Blauschimmelkäse, der ihm so zusagte, dass er mit der Bäuerin Frances Pawlett einen Vertrag abschloss, der dem Bell Inn die Vermarktungsrechte des nachfolgend Blue Stilton genannten Käses exklusiv sicherte. Schon kurze Zeit später wurden über das Inn ganze Wagenladungen des Käses vertrieben, denn die Haupthandelsroute zwischen London und dem Norden Englands verlief über Stilton, so dass Thornhill den Käse optimal bewerben und verkaufen konnte und sich der besondere Ruf des Stilton sehr schnell im ganzen Land verbreitete.
Heute wird der Stilton von sechs Molkereien gekäst, die in den Grafschaften Leicestershire, Derbyshire und Nottinghamshire angesiedelt sind. Stilton ist als Warenzeichen der Stilton Cheesemakers' Association (SCMA) geschützt, der fünf der Produzenten angehören, außerdem genießt der Käse seit 1996 im gesamten EU-Rechtsraum den Status einer geschützten Ursprungsbezeichnung / PDO. Inzwischen ist auch der kleinste Hersteller von Rohmilch auf pasteurisierte Milch umgestiegen.
Insgesamt werden heute jährlich über eine Million Laibe Stilton hergestellt, von denen etwa ein Zehntel in rund 40 Länder weltweit exportiert werden.